Daniel HenrionDirecteur du laboratoire MITOVASC - IRIS 2

Faculté de santé
Enseignants et Enseignants-Chercheurs
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Directeur du laboratoire MITOVASC - IRIS 2

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Discipline

Biologie Vasculaire

Thèmes de recherche

1- Introduction:

Les artères de résistance sont les vaisseaux sanguins situés en amont des capillaires. Elles contrôlent le débit sanguin vers les tissus avec un rôle critique dans les organes vitaux ¹. Des perturbations de ces petites artères augmentent la pression capillaire et endommagent rapidement les organes les plus fragiles, reins, cœur et cerveau, comme observé dans le diabète, l’hypertension ², les troubles vasculaires cérébraux ³ ou la maladie rénale chronique 4. L'objectif général de mon programme de recherche est de définir comment la structure et la fonction des petites artères changent avec l'âge en conjonction avec les principaux facteurs de risques associés. L'hypothèse principale est que le dysfonctionnement résistance de l'artère est un facteur de risque supplémentaire et indépendant dans le vieillissement au-delà de diabète, l'hypertension et l'obésité, et en tant que tel accélère le développement de troubles cardio- et cérébrovasculaires. Ce programme de recherche doit permettre d'identifier au cours du vieillissement sain et pathologique, les modifications spécifiques impliquées dans la fonction des artères de résistance afin d’identifier de nouvelles cibles thérapeutiques ou biomarqueurs. Ces nouvelles connaissances permettront de mieux prévenir la détérioration des artères de résistance induites par le vieillissement et les facteurs de risque qui accélèrent le processus de vieillissement dans les artères de résistance.

L'impact du vieillissement, sain ou pathologique, est encore mal compris dans les artères de résistance. Néanmoins, leurs fonctions s’altèrent progressivement avec l'âge et les facteurs de risques associés. Ceci est lié à des modifications de leur structure et de leur réactivité menant au cercle vicieux qui caractérise les pathologies vasculaires l'hypertension et les pathologies métaboliques comme le diabète ². Il a bien été montré que la structure des artères de la résistance humaines a une valeur pronostique forte et indépendante chez les patients hypertendus et diabétiques ^{1, 5}.

Ces artères de petit diamètre déterminent la résistance vasculaire par leurs propriétés passives (diamètre, épaisseur) et leur tonus actif. Ce dernier permet un contrôle efficace du débit et de la pression dans les tissus. Ce tonus de base est principalement du à la contraction induite par la pression ou tonus myogénique (TM). Le TM est une propriété unique des artères de résistance. Il est contrecarrée par la dilatation flux-dépendante (FMD) qui résulte de la stimulation par la contrainte de cisaillement de la surface des cellules endothéliales ⁶ ; laquelle induit la production de vasodilatateurs tels que le NO, la prostacycline ou d'autres agents hyperpolarisant pas encore tous identifiés ⁷. La stimulation de l’endothélium par le flux peut également induire la production de vasoconstricteurs et ce principalement dans des conditions pathologiques ⁸. La dysfonction endothéliale est corrélée à un risque accru d'événements vasculaires et une FMD réduite est la caractéristique majeure des troubles endothéliaux ^{9, 10}. Bien que les mécanismes du TM soient maintenant au moins en partie décrits (notre récente revue: 11), le mécanisme de la FMD reste mal compris, surtout dans les artères de résistance ¹².

Les travaux que je mène afin de mieux comprendre la mécanotransduction des artères de résistance font appel à un ensemble de techniques que j’ai organisé sous la forme de plateaux techniques au sein de l’unité. Ceci permet de mieux gérer les équipements et l’agenda du personnel concerné et ceci permet de mieux organiser les collaborations et les contrats (plateaux techniques décrits sur notre site : www.bnmi.fr). Pour ce qui est des artères de résistance, la technique de base est l’artériographie qui permet de contrôler séparément pression et débit dans une artériole isolée et perfusée in vitro ^{6, 13}. Néanmoins, dissocier pression et débit, intéressant pour mieux les comprendre (diviser pour mieux régner !) nous éloigne de la vraie vie et dans nos protocoles la FMD est le plus souvent étudiée sur une artère ayant développé un TM. Les deux facteurs mécaniques s’équilibrent pour assurer une perfusion capillaire suffisante. Cette interaction est également étudiée de façon plus intégrée en utilisant un modèle d’organe entier (rein en ce moment) isolé et perfusé ^{14, 15}ce qui permet d’étudier la relation pression/débit dans le lit artériel complet. Finalement, la mécanotransduction de la pression et du débit participe aussi au remodelage artériel survenant dans les situations physiologiques (croissance, grossesse, exercice physique) ou pathologiques (troubles ischémiques associés notamment à hypertension ou diabète) qui nécessitent une adaptation de la paroi à de nouvelles contraintes. Il s’agit du remodelage expansif (augmentation de diamètre) en réponse à une augmentation chronique de débit et du remodelage constrictif en réponse à une augmentation chronique de pression.

2- Contraction induite par la pression ou tonus myogénique

Le tonus myogénique (TM) détermine le tonus basal des artères de résistance. Il a un rôle fondamental dans le contrôle des débits sanguins locaux. Dans les artères de résistance soumises à une pression physiologique in vitro, nous avons démontré qu’il nécessite l’activation de RhoA et Rho kinase. Sous l’effet de la pression RhoA se lie sélectivement à cavéoline-1 avant activation d’un remaniement du cytosquelette ^{16, 17}. Ces mécanismes assurent le maintien de la force pariétale sous une pression fixe sans permettre pas de comprendre le déclenchement de la contraction myogénique lors d’un changement de pression artérielle. Nos travaux des dernières années montrent un rôle clé des récepteurs purinergiques (P2) dans cette contraction. L'activation des récepteurs P2 des cellules musculaires lisses vasculaires entraine une vasoconstriction et contribue à la réponse neurogénique des artères de résistance ¹⁸. La pharmacologie de la constriction vasculaire et de la mobilisation de calcium ou la production d’IP3 par les CML en culture suggère une participation des récepteurs P2Y2 (UTP, ATP), P2Y4 (ATP, UTP) et P2Y6 (UDP). Leurs effets constricteurs sont démasqués par la délétion de la NTPDase1 (souris Entpd1-/-) et , de manière intéressante, les souris Entpd1-/- développent un TM exacerbé 19 alors que des antagonistes du récepteur P2Y6 diminuent le TM ²⁰. Nous nous attachons donc à montrer que le récepteur P2Y6 et la NTPDase1 qui contrôle son activation, sont des acteurs importants de la vasoconstriction induite par les nucléotides et participe à la réponse myogénique. Nous avons montré que le blocage pharmacologique autant que la déficience génique en P2Y6 entraîne une réduction majeure du tonus myogénique. P2Y6 est stimulé par l’UDP libéré par la cellule musculaire lisse sous l’effet de la pression via des hémicanaux de type connexine 43 (Kauffenstein et al., Arterioscler Thromb Vasc Biol. 2016;36:1598-606).

Sur le plan « translationnel » (cette partie correspond à mon interface avec le CHU), nous avons étudié le TM dans une pathologie calcifiante mettant en jeu un défaut de pyrophosphate, défaut du à une dysfonction de la boucle autocrine/paracrine impliquant les récepteurs purinergiques. De fait, le TM est exacerbé dans le modèle murins de cette pathologie (pseudoxanthome élastique, PXE) (Kauffenstein et al., Arterioscler Thromb Vasc Biol. 2014 34:1045-56).

3- Mécanotransduction des forces de cisaillement

Mes travaux menés entre 1997 et 2003 sur le rôle des protéines de structure (vimentine, desmine, dystrophine) sur la dilatation flux-dépendante (FMD) ont montré que le cytosquelette sous membranaire participait activement à la transmission du signal. Ceci m’a amené à étudier le rôle de ces mêmes protéines dans le remodelage induit par le flux car ce dernier à un rôle majeur dans la revascularisation post-ischémique. Ceci a occupé les années suivantes avec suffisamment de résultats pour avoir une bonne idée du mécanisme de ce remodelage dans les artères de résistance. Des études menées par l’équipe de JF Arnal à Toulouse montrant un rôle clé des œstrogènes dans la cicatrisation endothéliale et dans le revascularisation ²¹ m’ont amené à étudier le rôle des œstrogènes et de leurs récepteurs de le remodelage flux-dépendant (bilan ci-dessous) et maintenant, nos résultats sur ce remodelage m’amènent à revenir à la FMD afin de trouver le lien entre les forces de cisaillement et récepteurs ostrogéniques membranaires endothéliaux et récepteurs apparentés.

Nos résultats obtenus sur les rats jeunes montrent le rôle majeur des estrogènes dans le remodelage vasculaire induit par une augmentation chronique de débit sanguin in vivo. Des artères mésentériques de résistance de rats femelles ovariectomisées (OVX) perdent leur capacité à se remodeler alors qu’un traitement par le 17-beta-estradiol (E2) restaure ce remodelage. Afin de déterminer le rôle des œstrogènes dans ce processus nous avons collecté des artères 2 et 4 jours après induction du remodelage afin d’analyser le niveau d’expression et d’activation des acteurs du remodelage ; les artères provenant de rats femelles OVX traitées chroniquement ou non par E2. Nous avons trouvé par cette approche que l’augmentation chronique de flux induit une surexpression de p22-phox avec ou sans E2 ; donc stress oxydatif dans les artères HF indépendant des œstrogènes (mêmes résultats pour gp91 et p67 phox, COX1, HO1, MMP2, MMP9, TIMP1, CD11b, CD68, MCP1). Finalement, COX2 augmente dans les artères soumises à un flux élevé en absence d’E2 mais le blocage de COX2 par celecoxib n’affecte pas le remodelage. Ces résultats suggèrent que E2 n’intervient pas dans la première phase du remodelage. Par contre, l’augmentation du niveau d’expression de eNOS dans la dernière phase du remodelage et la baisse concomitante de cavéoline-1 n’interviennent qu’en présence de E2. E2 est donc nécessaire pour cette dernière phase qui est responsable de l’expansion luminale aboutissant à la normalisation des forces de cisaillement induites par l’augmentation chronique de débit. L’utilisation de souris déficientes en eNOS et en cavéoline-1 confirme cette hypothèse. Finalement, l’utilisation de souris déficientes en récepteurs aux oestrogènes ERalpha et ERbeta (collaboration avec JF Arnal, INSERM, Toulouse) montre que le remodelage nécessite la présence de récepteurs ERalpha endothéliaux (Tahrouni et al., Arterioscler Thromb Vasc Biol. 2013;33:605-11).

D’autre part, nous avons trouvé que SHP1, phosphatase impliquée dans la dilatation via le récepteur de type 2 de l'angiotensine II (AT2R) est augmentée principalement en présence de E2 et que le remodelage HF est absent chez la souris AT2R KO. Nous poursuivons cette étude en étudiant le lien pouvant exister entre ERalpha et AT2R. Cette piste n’a pas donné de résultat probant à ce jour. Le problème majeur rencontré concerne la qualité des anticorps anti-AT2R disponibles. Nous avons alors débuté une série d’expériences avec 1) étude fonctionnelle d’AT2R sur des artères de souris déficientes en gène codant pour le récepteur des oestrogènes ERalpha et 2) étude des niveaux d’expression des ARNm d’AT2R dans les tissus qui doivent l’exprimer de façon importante (système nerveux surtout, comme témoin positif) et dans différents territoires vasculaires. A ce jour, nous n’avons pas trouvé de relation directe entre ERa et AT2R mais néanmoins, nous avons mis en évidence le rôle de AT2R dans le remodelage avec un rôle du récepteur dans la polarisation des lymphocytes T entre 2 et 4 jours (Caillon et al, Cardiovasc Res. 2016;112(1):515-25).

Nos résultats montrent aussi que E2 a perdu son effet bénéfique sur le remodelage chez des animaux ovariectomisés pendant 9 mois. En effet, les rats âgés de 12 mois (rats contrôles) ont un remodelage équivalent à ce que nous avons précédemment trouvé, l’ovariectomie supprime ce remodelage et un traitement par E2 le restaure. Par contre, les rats de même âge mais ovariectomisés depuis 9 mois ne font pas de remodelage, comme attendu ; par contre, le traitement des rats par E2 reste sans effet sur le remodelage. Il y a donc bien une perte de l’effet bénéfique et vasoprotecteur des œstrogènes après une ovariectomie prolongée ^{22, 23}.

4- Références

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2. Levy BI, Schiffrin EL, Mourad JJ, Agostini D, Vicaut E, Safar ME and Struijker-Boudier HA. Impaired tissue perfusion: a pathology common to hypertension, obesity, and diabetes mellitus. Circulation. 2008;118:968-76.

3. Dunn KM and Nelson MT. Neurovascular signaling in the brain and the pathological consequences of hypertension. Am J Physiol Heart Circ Physiol. 2014;306:H1-14.

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20. Koltsova SV, Maximov GV, Kotelevtsev SV, Lavoie JL, Tremblay J, Grygorczyk R, Hamet P and Orlov SN. Myogenic tone in mouse mesenteric arteries: evidence for P2Y receptor-mediated, Na(+), K (+), 2Cl (-) cotransport-dependent signaling. Purinergic Signal. 2009;5:343-9.

21. Toutain CE, Brouchet L, Raymond-Letron I, Vicendo P, Berges H, Favre J, Fouque MJ, Krust A, Schmitt AM, Chambon P, Gourdy P, Arnal JF and Lenfant F. Prevention of skin flap necrosis by estradiol involves reperfusion of a protected vascular network. Circ Res. 2009;104:245-54, 12p following 254.

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23. Tarhouni K, Guihot AL, Vessieres E, Toutain B, Procaccio V, Grimaud L, Loufrani L, Lenfant F, Arnal JF and Henrion D. Determinants of flow-mediated outward remodeling in female rodents: respective roles of age, estrogens, and timing. Arterioscler Thromb Vasc Biol. 2014;34:1281-9.

24. Adlanmerini M, Solinhac R, Abot A, Fabre A, Raymond-Letron I, Guihot AL, Boudou F, Sautier L, Vessieres E, Kim SH, Liere P, Fontaine C, Krust A, Chambon P, Katzenellenbogen JA, Gourdy P, Shaul PW, Henrion D, Arnal JF and Lenfant F. Mutation of the palmitoylation site of estrogen receptor alpha in vivo reveals tissue-specific roles for membrane versus nuclear actions. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 2014;111:E283-90.

25. Abot A, Fontaine C, Buscato M, Solinhac R, Flouriot G, Fabre A, Drougard A, Rajan S, Laine M, Milon A, Muller I, Henrion D, Adlanmerini M, Valera MC, Gompel A, Gerard C, Pequeux C, Mestdagt M, Raymond-Letron I, Knauf C, Ferriere F, Valet P, Gourdy P, Katzenellenbogen BS, Katzenellenbogen JA, Lenfant F, Greene GL, Foidart JM and Arnal JF. The uterine and vascular actions of estetrol delineate a distinctive profile of estrogen receptor alpha modulation, uncoupling nuclear and membrane activation. EMBO molecular medicine. 2014;6:1328-46.

CV

Daniel HENRION, Né le 25 avril 1961 à Nancy (54), Marié, 3 enfants.

Adresse personnelle : 30 rue J. Esnault, 49130 Les ponts de Cé.

Adresse professionnelle : BNMI, faculté de Médecine, 49045 Angers.

Tél. : 02 41 73 58 78 (secr. :45), e-mail: daniel.henrion @ inserm.fr (daniel.henrion @ inserm.fr), daniel.henrion @ univ-angers.fr (daniel.henrion @ univ-angers.fr), Site web : www.bnmi.fr

2. Fonctions actuelles:

- Directeur de Recherche à l'INSERM (DR1)

- Directeur de l’UMR CNRS 6214-INSERM U1083 (BNMI)

3. TITRES ET DiplOmes universitaires

- Diplôme d'état de Docteur en Pharmacie, Université de Nancy I, 1985

- Diplôme d'Etudes Approfondies de Pharmacologie, Université de Nancy I, 1986

- Doctorat de l'Université de Nancy I (Pharmacologie), 1991

- Internat en Pharmacie des Hôpitaux de Nancy (1986-1990)

- Habilitation à Diriger des Recherches, Université de Paris VII, 1998

4. ACTIVITES DE Recherche

- Formation doctorale : Laboratoire de Pharmacologie, Faculté des Sciences Pharmaceutiques et Biologiques, Université de Nancy I, 1986-1989

- Centre de Recherche Ciba-Geigy, Dpt de Pharmacologie (Dr. J. Wood), Bâle, Suisse, 1987-1988.

- Département de Pharmacologie, (Pr. J.A. Bevan), Collège de Médecine, Université du Vermont, Burlington, USA, Associé de Recherche (post-doctorat), 1990-1993.

- INSERM Unité 141, Chargé de Recherche (1^ère classe) 1994 à 1999.

- INSERM Unité 541 (ex-141), Directeur de Recherche (2^ème classe) Janvier 2000-Août 2003.

- UMR CNRS 6188 (2004-2006) ; DR2 et directeur d’unité.

- UMR CNRS 6214 - INSERM 771 (2006-2011); DR1 et directeur d’unité.

- UMR CNRS 6214 - INSERM 1083 (2012-2016) ; DR1 et directeur d’unité.

5. enseignement

- Assistant de Travaux Pratiques, UFR de Pharmacie, Nancy I, 1987-1988

- M2 de Pharmacologie, Université Claude Bernard, Lyon,1998-2014.

- M2 "Hémostase et Vaisseaux ", Université PARIS VII, depuis 1994.

- M2 de Microcirculation, Université PARIS VI-VII, depuis 2003.

- M2 BioSciences et Ingénierie de la Santé, Université de Lorraine, depuis 2008

- M1 et M2, Universités d’Angers et de Nantes, depuis 2004.

6. FONCTIONS HOSPITALIERES

- Internat en Pharmacie, CHRU de Nancy, 1986-1990 :

- Laboratoire de Contrôle des médicaments, Pharmacie Centrale, CHRU de Nancy, 1986-88.

- Service de Cardiologie, CHRU de Nancy, 1989-1990.

- Contrat d’Interface avec le CHU d’Angers (2005-présent).

7.instances d’Evaluation :

- Membre de la Commission Scientifique Spécialisée numéro 4 (CSS4) de l'INSERM (2003-2007).

- Membre de la Commission de spécialistes sections 66-67-68-69, Université de Nantes (2004-08).

- Membre de la Commission de spécialistes sections 66-67-68-69, UFR de Sciences, Universités d’Angers (2004-2008).

- Membre de la Commission de spécialistes section 40 (Pharmacie, Université d’Angers, 2004-07).

- Membre de la section 25 (physiologie intégrative) du Comité National du CNRS (2009-2012).

- Membre ou président de comités de visite pour l’AERES (2008-présent)

- Membre du jury d'admission du concours Directeur de Recherche, INSERM (2012)

- Membre du Conseil Scientifique de la Fondation de France (2013-présent)

8. administration de la recherche :

- Membre (élu) du Conseil Scientifique de l'UFR de Médecine Lariboisière-Saint-Louis, Université de Paris VII, 2001-2003.

- Membre (nommé) et vice-président du comité de la recherche biomédicale et en santé publique, CHU et Université d’Angers (2005-présent).

- Membre (nommé) de la Direction de la Recherche Clinique, Inter-région Grand-Ouest (2005-présent).

- Membre (nommé) de la Direction des Affaires Médicales et de la Recherche, CHU d’Angers

- Membre de la commission hospitalo-universitaire (CHU–UFR de Médecine d’Angers, 2005-)

- Membre du Comité interrégional de la Recherche Clinique (2005-présent).

- Membre du conseil d’administration du Pôle de Compétitivité Atlantic-Biotherapies (2005-09)

- Membre du conseil et du bureau de l’IFR 132 puis de la SFR 4212, Angers (2004-présent).

- Membre du conseil consultatif régional sur la recherche et le développement technologique, Région des Pays de la Loire (2008-présent)

- Président de la commission des relations internationales, Ecole doctorale «biologie-Santé, Universités de Nantes et Angers (2008-2011)

- Membre du bureau et du conseil d’administration de l’Ecole doctorale «biologie-Santé, Universités de Nantes et Angers (2008-présent)

9. sociétés savantes :

- Membre du GRRC (Groupe de Réflexion sur la Recherche Cardiovasculaire)

- Membre du Club NO (oxyde nitrique).

- Membre du comité exécutif de l’ECCR (European Council for Cardiovascular Research: 2009-13).

- Membre de l’AHA (American Heart Association : High Blood Pressure Council)

- Membre du Comité Directeur de l’ISRA (International Society on Resistance Arteries).

- Membre fondateur de l’EVBO (European Vascular Biology Organization)

10. Journaux Scientifiques :

- Membre du comité d’édition de « Journal of Vascular Research »,

Co-Editeur de Frontiers in Vascular Physiology.

Expert pour : Circulation, Hypertension, Journal of Hypertension, Circulation Research, Atherosclerosis thrombosis Vacular Biology, Cardiovasc. Res., Br. J. Pharmacology…etc.

11. Valorisation et transferts

- Expert auprès de la Commission Européenne : Programme Cadre de Recherche et Développement.

- Expert auprès de l'Association France-Myopathies et du Téléthon Italien.

- Expert auprès de l'INSERM (evaluation des CIC, 2002).

- Consultance: Isolated resistance arteries, Laboratoires Servier (Paris) et Novartis (Bâle).

- Organisation d’un Atelier de Formation du GRRC : Microcirculation, Novembre 2000

- Président du comité d'organisation: 8^th International Symposium on Resistance Arteries (8^th ISRA), 2004, France.

- Membre du bureau de « European Council for Cardiovascular Research » (2010-présent)

Publications

2008-présent

LE PAGE S., NIRO M., FAUCONNIER J., CELLIER L., TAMAREILLE S., GHARIB A., CHEVROLLIER A., LOUFRANI L., GRENIER C., KAMEL R., SARZI E., LACAMPAGNE A., OVIZE M., HENRION D., REYNIER P., LENAERS G., MIREBEAU-PRUNIER D., PRUNIER F. « Increase in Cardiac Ischemia-Reperfusion Injuries in Opa1+/- Mouse Model ». PLoS ONE. 2016. Vol. 11 n°10 p. e0164066
PETIT M., GUIHOT A. - L., GRIMAUD L., VESSIERES E., TOUTAIN B., MENET M. - C., NIVET-ANTOINE V., ARNAL J. - F., LOUFRANI L., PROCACCIO V., HENRION D. « Resveratrol Improved Flow-Mediated Outward Arterial Remodeling in Ovariectomized Rats with Hypertrophic Effect at High Dose ». PLoS ONE. 2016. Vol. 11 n°1 p. e0146148
VESSIERES E., DIB A., BOURREAU J., LELIÈVRE E., CUSTAUD M. - A., LELIEVRE-PEGORIER M., LOUFRANI L., HENRION D., FASSOT C. « Long Lasting Microvascular Tone Alteration in Rat Offspring Exposed In Utero to Maternal Hyperglycaemia ». PLoS ONE. 2016. Vol. 11 n°1 p. e0146830
CAILLON A., GRENIER C., GRIMAUD L., VESSIERES E., GUIHOT A. - L., BLANCHARD S., LELIÈVRE E., CHABBERT M., FOUCHER E. D., JEANNIN P., BEAUVILLAIN C., ABRAHAM P., LOUFRANI L., DELNESTE Y., HENRION D. « The angiotensin II type 2 receptor activates flow-mediated outward remodelling through T cells-dependent interleukin-17 production ». Cardiovascular Research. 2016. Vol. 112 n°1 p. 515-25
TARHOUNI K., GUIHOT A. - L., VESSIERES E., PROCACCIO V., GRIMAUD L., ABRAHAM P., LENFANT F., ARNAL J. - F., FAVRE J., LOUFRANI L., HENRION D. « Estrogens are needed for the improvement in endothelium-mediated dilation induced by a chronic increase in blood flow in rat mesenteric arteries ». Vascular Pharmacology. 2016. Vol. 80 p. 35-42
BEDARIDA T., BARON S., VIBERT F., AYER A., HENRION D., THIOULOUSE E., MARCHIOL C., BEAUDEUX J. - L., COTTART C. - H., NIVET-ANTOINE V. « Resveratrol Decreases TXNIP mRNA and Protein Nuclear Expressions With an Arterial Function Improvement in Old Mice ». The Journals of Gerontology Series A: Biological Sciences and Medical Sciences. 2016. Vol. 71 n°6 p. 720-9
MUNIER M., GROULEFF J., GOURDIN L., FAUCHARD M., CHANTREAU V., HENRION D., COUTANT R., SCHIØTT B., CHABBERT M., RODIEN P. « In Vitro Effects of the Endocrine Disruptor p,p’-DDT on Human Follitropin Receptor ». Environmental Health Perspectives. 2016. Vol. 124 n°7 p. 991-999
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